Cupins-bomba e o altruísmo a níveis explosivos

Colônias de cupins são fixas e consequentemente podem se tornar um alvo fácil para alguns predadores, como tatus, tamanduás-bandeiras, aranhas e formigas [1]. Diante de tantos perigos, um sistema de defesa eficiente é indispensável. Além do próprio ninho ser uma barreira física [2], os indivíduos da colônia também atuam na linha de frente na defesa da colônia. Os soldados, claro, são os mais evidentes, e em algumas espécies são equipados com fortes mandíbulas enquanto outros apresentam defensivos químicos [1].  Mas os operários também não ficam para trás! Sua capacidade de defesa vai desde a construção de um ninho estruturado, como já falamos ali em cima, até mordidas [3]. 

Figura 1. Mecanismo de autótise em três espécies de Neocapritermes. O rompimento das glândulas salivares libera secreções estocadas nos reservatórios dessas estruturas. Em N. taracua, as secreções salivares se misturam com aquelas liberadas pelo rompimentos das glândulas cristais (em azul).

Uma estratégia defensiva peculiar e menos conhecida, encontrada em soldados ou operários de  algumas espécies, é o comportamento suicida. É isso mesmo! Os cupins de algumas espécies sacrificam suas vidas pela sobrevivência da colônia, configurando uma forma extrema de defesa. Esse mecanismo está geralmente associado à ruptura corporal do indivíduo, liberando secreções defensivas que leva tanto à sua morte (por comprometimento da estrutura interna do corpo) quanto à morte do inimigo (pela ação dos compostos defensivos) [4]. Alguns pesquisadores, inclusive, se referem à esses insetos como “cupins kamikaze”. Esse comportamento somente é vantajoso quando a morte de alguns companheiros de ninho é compensada pela morte de predadores e outros inimigos [5]. Considerando a grande taxa de predação que os cupins sofrem nas regiões tropicais, tal estratégia parece oportuna.

Um dos processos associados ao comportamento suicida é denominado “autótise” e, obrigatoriamente, envolve a ruptura de uma ou mais glândulas. Nele, compostos químicos produzidos pelas glândulas e estocados em seus reservatórios, são liberados no momento em que ocorre ruptura do corpo dos indivíduos. O mecanismo é acionado durante encontros agressivos, geralmente após o cupim ser atacado pelo seu oponente. 

Figura 2. Comportamento suicida em operários dos cupins sem soldado Ruptitermes reconditus (A) e R. pitan (B). A secreção liberada é pegajosa (setas pretas) e dificulta o movimento dos oponentes. As figuras C e D mostram a secreção defensiva em R. reconditus (aumento de 1500x) e R. pitan (aumento de 2000x). Diferentes tipos de secreções se acumulam, como lisas (estruturas verdes) e granulosas (estruturas laranjas). A faixa azul indica o citoplasma da célula onde a secreção começou a se acumular.

Nos operários de algumas espécies, como Neocapritermes braziliensis, as glândulas salivares se rompem juntamente com o corpo, liberando compostos tóxicos sobre seus inimigos [6]. O mesmo comportamento já foi descrito para Neocapritermes opacus [7]. O caso mais intrigante é o de Neocapritermes taracua, onde existem ainda “glândulas cristais”, que se rompem em sequência com as glândulas salivares, misturando seus compostos e gerando toxinas poderosas [4]. Nessa espécie, a capacidade “explosiva” aumenta conforme os operários se tornam mais velhos e, consequentemente, passam a se expor mais ao executar atividades consideradas arriscadas, como a busca por alimento e o patrulhamento [8] (Figura 1). 

No gênero Ruptitermes os operários também possuem capacidade de autodestruição, liberando secreções compostas por diferentes substâncias sobre seus inimigos (Figura 2). Mas, diferente dos Neocapritermes, não há evidências de que glândulas participam desse processo [10], mas sim um par de órgãos deiscentes localizados entre o tórax e o abdome. De forma parecida com as glândulas, esses órgãos se rompem e liberam substâncias tóxicas e pegajosas sobre seus inimigos, as quais comprometem a movimentação do oponente [11].

Um terceiro mecanismo de autólise ainda ocorre em operários da espécie Crepititermes verruculosus. Nessa espécie, ao invés de liberarem conteúdos glandulares ou de órgãos deiscentes, os operários liberam o próprio conteúdo do tubo digestório, rompendo o intestino junto com a parede do abdome (Figura 3)! 

Figura 3. Operário de Crepititermes verruculosus com abdome rompido e liberando o conteúdo do tubo digestivo (seta).

Como falamos lá em cima, alguns soldados também desenvolveram o mecanismo suicida de autótise, mesmo estando  equipados com fortes mandíbulas. Espécies dos gêneros Dentispicotermes, Serritermes (Figura 4), Glossotermes e Globitermes rompem a glândula frontal durante encontros agressivos (Vídeo 1), liberando uma grande quantidade de secreção estocada em um reservatório, o qual ocupa boa parte do abdome desses insetos. Nessas espécies com soldados suicidas, a glândula frontal não possui uma abertura para o ambiente externo, de modo que as contrações abdominais levam ao rompimento corporal na altura do tórax ou na cabeça [12, 13, 14].

A diversidade desses mecanismos em espécies de cupins distantemente relacionadas, e também em diferentes castas, indica que diferentes estratégias altruístas foram desenvolvidas ao longo da evolução dos cupins.

Figura 4. Soldados de Serritermes serrifer (esquerda) e Dentispicotermes sp. (direita). As setas brancas indicam a secreção estocada no reservatório da glândula frontal.

Uma vida em sociedade configura muitas vantagens, mas pode também se tornar um alvo para alguns predadores. Dessa forma, a defesa da colônia é essencial para sua longevidade, mesmo que isso inclua o sacrifício de alguns indivíduos. Esse comportamento peculiar favorece a sobrevivência dos reprodutores, que passam os genes altruístas para as próximas gerações!

 

 

Vídeo 1. Soldado de Glossotermes rompendo a glândula frontal após ser atacado por um soldado de Spinitermes. A secreção amarelada é liberada através de uma ruptura na cabeça.

Texto: Iago Bueno


Referências

[1] Deligne, J., Quennedey, A. & Blum, M. S. 1981. The enemies and defense mechanisms of termites. Social insects, 2, pp.1-76.

[2] Noirot, C. & Darlington, J.P., 2000. Termite nests: architecture, regulation and defence. In Termites: evolution, sociality, symbioses, ecology (pp. 121-139). Springer, Dordrecht.

[3] Thorne, B.L., 1982. Termite-termite interactions: workers as an agonistic caste. Psyche, 89(1-2), pp.133-150.

[4] Šobotník, J., Bourguignon, T., Hanus, R., Demianová, Z., Pytelková, J., Mareš, M., Foltynová, P., Preisler, J., Cvačka, J., Krasulová, J. and Roisin, Y., 2012. Explosive backpacks in old termite workers. Science, 337(6093), pp.436-436.

[5] Shorter, J. R., &  Rueppell, O. 2012. A review on self-destructive defense behaviors in social insects. Insectes sociaux 59, pp. 1-10.

[6] Costa-Leonardo, A.M., da Silva, I.B., Janei, V., Esteves, F.G., dos Santos-Pinto, J.R.A. & Palma, M.S., 2019. Worker Defensive Behavior Associated with Toxins in the Neotropical Termite Neocapritermes braziliensis (Blattaria, Isoptera, Termitidae, Termitinae). Journal of Chemical Ecology, 45(9), pp.755-767.

[7] Costa-Leonardo, A.M., Janei, V., dos Santos, A.M.R. & da Silva, I.B., 2020. Involvement of the Salivary Glands in the Suicidal Defensive Behavior of Workers in Neocapritermes opacus (Blattaria, Isoptera, Termitidae). Microscopy and Microanalysis, pp.1-9.

[8] Šobotník, J., Kutalová, K., Vytisková, B., Roisin, Y. &Bourguignon, T., 2014. Age-dependent changes in ultrastructure of the defensive glands of Neocapritermes taracua workers (Isoptera, Termitidae). Arthropod structure & development, 43(3), pp.205-210.

[9] Bourguignon, T., Šobotník, J., Dahlsjö, C.A. & Roisin, Y., 2016. The soldierless Apicotermitinae: insights into a poorly known and ecologically dominant tropical taxon. Insectes Sociaux, 63(1), pp.39-50.

[10] Poiani, S.B. & Costa-Leonardo, A.M., 2016. Dehiscent organs used for defensive behavior of kamikaze termites of the genus Ruptitermes (Termitidae, Apicotermitinae) are not glands. Micron, 82, pp.63-73.

[11] Costa-Leonardo, A.M., da Silva, I.B., Poiani, S.B., dos Santos-Pinto, J.R.A., Esteves, F.G., da Silva, L.H.B. & Palma, M.S., 2020. Proteomic-components provide insights into the defensive secretion in termite workers of the soldierless genus Ruptitermes. Journal of Proteomics, 213, p.103622.

[12] Bordereau, C., Robert, A., Van Tuyen, V. & Peppuy, A., 1997. Suicidal defensive behaviour by frontal gland dehiscence in Globitermes sulphureus Haviland soldiers (Isoptera). Insectes Sociaux, 44(3), pp.289-297.

[13] Costa-Leonardo, A.M., 1998. The frontal weapon of the termite soldier Serritermes serrifer (Isoptera, Serritermitidae). Ciência e cultura, 50(1), pp.65-67.

[14] Šobotník, J., Bourguignon, T., Hanus, R., Weyda, F. and Roisin, Y., 2010. Structure and function of defensive glands in soldiers of Glossotermes oculatus (Isoptera: Serritermitidae). Biological Journal of the Linnean Society, 99(4), pp.839-848.

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